A los seis años, un chico llamado John fue secuestrado y reclutado para el proyecto secreto SPARTAN-II, durante el cual recibió una estricta formación para una vida de combate. Su cuerpo fue modificado para otorgarle unos niveles de fuerza, resistencia y velocidad sin precedentes; y revestido con la revolucionaria armadura de combate Mjolnir. Como Spartan, alcanzó el rango de Jefe Maestro durante la guerra de la humanidad contra el Covenant. En el año 2552, su descubrimiento de la red de Halos y sus creadores, los Forerunners, supuso la victoria de la humanidad, pero tuvo que pagar un precio por ello. Al escapar de la instalación Forerunner conocida como el Arca en el último momento, el Jefe inició un viaje espacial que lo conduce hasta la amenaza más terrible que ha conocido la humanidad.

Considerada por muchos la inteligencia artificial más avanzada creada por la humanidad, Cortana se unió al Jefe Maestro en un esfuerzo de la UNSC por poner fin a la guerra contra el Covenant. Pero cuando cayó Reach, la fortaleza militar de la humanidad, el Jefe y Cortana se vieron obligados a huir. Su partida les llevó a descubrir Halo y desvelar sus secretos, un descubrimiento que les llevó hasta el Arca. El Jefe Maestro y Cortana destruyeron el Arca para poner fin a la amenaza que suponían los Covenant, los Flood y la red de halos para la vida en el universo, y de este modo pusieron fin al conflicto. Esta hazaña los condujo al umbral de Réquiem, un mundo Forerunner que con un oscuro secreto oculto. Cortana, que se encuentra al límite de su ciclo de vida operativa, lucha contra su propio desequilibrio mientras finalmente se desvela la amenaza que oculta este nuevo mundo.

Las máquinas Forerunner impresionantemente armadas conocidas como crawler representan el enemigo más extendido y abundante de Requiem. Capaces de luchar tanto en combate cercano como a distancia, los crawler son cuadrúpedos agresivos diseñados específicamente para perseguir ferozmente cualquier amenaza extraña y acabar con ella. No resulta extraño encontrar grandes grupos de crawler, ya que la mayoría viaja en grandes manadas y colabora con coordinación estratégica para acabar con los enemigos superándolos desde cualquier ángulo concebible.